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Jul 27, 2023Jul 27, 2023

Nature Communications volume 14, numero articolo: 1080 (2023) Citare questo articolo

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Le fluttuazioni climatiche quaternarie hanno spinto molte specie a spostare i loro areali geografici, modellando a loro volta le loro strutture genetiche. Recentemente, è stato sostenuto che l’adattamento potrebbe aver accompagnato i cambiamenti nell’areale delle specie attraverso il “setacciamento” dei genotipi durante la colonizzazione e l’insediamento. Tuttavia, ciò non è stato dimostrato direttamente e la conoscenza rimane limitata su come le diverse forze evolutive, che in genere vengono studiate separatamente, hanno interagito per mediare congiuntamente le risposte delle specie ai cambiamenti climatici del passato. Qui, attraverso il risequenziamento dell’intero genoma di oltre 1200 individui del garofano Dianthus sylvestris accoppiato con modelli genomici e gene-ambiente integrati della popolazione, ricostruiamo il passato paesaggio neutrale e adattivo di questa specie così come è stato modellato dai cicli glaciali quaternari. Mostriamo che le risposte adattative sono emerse in concomitanza con gli spostamenti dell’areale post-glaciale e le espansioni di questa specie negli ultimi 20mila anni. Ciò era dovuto al setacciamento eterogeneo di alleli adattativi nello spazio e nel tempo, mentre le popolazioni si espandevano dai restrittivi rifugi glaciali alla gamma più ampia ed eterogenea di habitat disponibili nell’attuale interglaciale. I nostri risultati rivelano un’interazione strettamente collegata tra migrazione e adattamento ai passati spostamenti dell’areale indotti dal clima, che mostriamo essere la chiave per comprendere i modelli spaziali di variazione adattativa che vediamo nelle specie oggi.

Le specie attuali sono persistite attraverso ripetuti periodi di clima fluttuante, esemplificati dalle ere glaciali del Quaternario (2,58 Mya – presente) che hanno causato importanti cambiamenti nel livello globale del mare, nelle calotte glaciali continentali e di conseguenza negli habitat delle specie1,2. Le specie hanno risposto a queste condizioni mutevoli modificando il loro areale, adattandosi o estinguendosi localmente, generando gli intervalli di distribuzione e i modelli di struttura genetica che vediamo oggi1,3,4. Modellando la distribuzione della variazione genetica potenzialmente rilevante per i tratti legati al clima, le fluttuazioni climatiche del passato potrebbero aver svolto un ruolo importante nel dettare il potenziale adattativo delle specie, vale a dire quanto le specie siano in grado di adattarsi ai successivi periodi di selezione guidata dal clima5,6 . Sebbene gli studi sugli impatti biotici del cambiamento climatico siano diffusi7,8,9, pochi studi considerano queste eredità genetiche del clima passato, e ancora meno incorporano nelle loro valutazioni processi evolutivi passati e presenti, neutrali e adattivi. Un simile approccio integrativo, tuttavia, potrebbe essere cruciale per comprendere e prevedere le risposte evolutive delle specie ai cambiamenti climatici10.

Precedenti studi sulla risposta delle specie alle fluttuazioni climatiche del Quaternario si sono concentrati sugli spostamenti e sulle espansioni dell'areale (di seguito collettivamente denominati spostamenti dell'areale3), attraverso ricostruzioni di distribuzioni passate basate su fossili e registrazioni di eventi contemporanei e attraverso inferenze di demografia passata basate su modelli di variazione genetica neutra1,3,11,12. Questa attenzione è stata motivata dal presupposto di lunga data secondo cui i taxa hanno maggiori probabilità di migrare e colonizzare habitat adiacenti piuttosto che evolvere una nuova gamma di tolleranze climatiche3. La logica, in parte, era che se le specie fossero riuscite ad adattarsi efficacemente per far fronte ai cambiamenti climatici del passato, sarebbero state in grado di persistere in situ senza modificare la loro distribuzione geografica; in apparente contrasto con le numerose prove di spostamenti dell'areale tra i taxa13,14. Questo paradigma è stato sempre più messo in discussione negli ultimi due decenni3,5,9,13,15. In particolare, Davis e Shaw (2001)3 hanno sostenuto che l’adattamento concomitante con gli spostamenti dell’areale potrebbe essere stato centrale nelle risposte delle specie durante le fluttuazioni climatiche del Quaternario. Hanno suggerito che l’adattamento durante gli spostamenti dell’areale può emergere a causa del “setacciamento” selettivo3,16 di genotipi intolleranti alle condizioni locali durante la colonizzazione e l’insediamento3. In altre parole, le condizioni locali possono agire come setacci che selezionano la variazione genetica permanente in modo diseguale nel paesaggio3,6,16 durante il corso dei cambiamenti dell'areale delle specie (Fig. 1). Ciò è rilevante perché l’adattamento e gli spostamenti dell’areale, se agiscono di concerto, possono portare a risultati molto diversi nella risposta delle specie ai cambiamenti climatici rispetto a quando entrambi i processi agiscono da soli5,15. Le prove empiriche a sostegno di questa interazione tra adattamento e spostamenti del range, tuttavia, rimangono scarse, a causa delle ipotesi precedentemente sostenute e delle sfide metodologiche legate alla ricostruzione congiunta di questi processi13.

1500 m; blue), low (<1000 m; red) and intermediate (1000–1500 m; grey squares) elevation classes, ordered along the expansion axis./p> πGW, Mann–Whitney U test; p < 1 × 10−15; Fig. 6B, C, Supplementary Fig. S22), suggestive of highly-diverged adaptive haplotypes being maintained within populations. Importantly, we observe significantly lower diversity (Mann–Whitney U test; p < 0.001) in low-elevation compared to high-elevation populations (controlling for the effect of distance), both for genome-wide diversity (πGW) and for diversity centred around environmentally-associated loci (πGF) (Fig. 6B). This can arise due to the colonisation of low-elevation environments from high-elevation populations (founder effect)41, or alternatively, due to polygenic selection in the low-elevation environment40, or both. Notably, we observe that this difference in diversity between low- and high-elevation population pairs (∆πGF) increases from east to west along the expansion axis, suggesting that populations simultaneously at the expansion front and environmental margin of the lineage host lowest adaptive diversity (Fig. 6B, C)./p>99%), ASTRAL-III quartet scores (>0.5) and bootstrap values (>99%). Topologies deeper in the tree were less well-resolved (with quartet scores <0.4 in more basal nodes). Under the inferred D. sylvestris topology and a less-assumptive simultaneous trichotomous split topology, 18 models were formulated spanning from simple to complex (Supplementary Fig. S10). Complex models allowed for population size changes and different migration rates (which could further be asymmetric) at each time epoch. We allowed up to five time epochs to accommodate (i) the two divergence events, (ii) the bottleneck-like effect of contemporary sampling, and (iii) up to two additional transitions in demography./p>1500 m) categories. To avoid biases related to imbalanced sample sizes, categories were sub-sampled to a common sample size of 70 individuals (5 populations) each (Supplementary Data 1). We then calculated a genetic distance tree, PCA and Venn diagram of allele presence and absence; based on the top (unlinked) 1000 GF environmentally-associated SNPs (Supplementary Fig. S19). The genetic distance tree and PCA were calculated as described above for the whole-genome dataset. For allele presence-absence, we applied a minimum allele frequency threshold of 5%./p>1500 m) bins, ordered along the expansion axis. π was calculated both genome-wide (πGW) and centred around environmentally-associated loci (πGF). The latter was calculated as the weighted mean π of exon SNPs, with weights given by the R2 of the SNP’s environmental association (as given under GF; Supplementary Fig. S17B)./p>

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